从水生到陆生的演化转变（即陆地化）是塑造生物多样性的重大事件之一。其中，空中产卵行为的发生以及卵结构的改变，是动物克服干燥、紫外线等陆地压力，实现陆地化的核心适应性特征。在软体动物腹足纲中，瓶螺科（Ampullariidae）广泛分布于热带及亚热带淡水生态系统中，成体营水生生活，却有两个属独立演化出了空中产卵行为，因此瓶螺科是研究软体动物水陆过渡阶段的良好模型。近日，中国海洋大学生物多样性与进化研究所孙进教授团队联合香港岭南大学叶志豪博士课题组在AdvancedScience杂志发表题为“Two Routes to Land: Genomic Underpinnings of Parallel Aerial Egg Deposition in Aquatic Old-World Pila and New-World Pomacea (Ampullariidae)”的研究成果。
前期研究中，孙进教授团队已发表了四个瓶螺科新世界Pomacea属和Marisa属物种的高质量基因组，并揭示了其卵块钙质外壳与毒性蛋白在应对干燥胁迫和陆地捕食中的关键作用。然而，自冈瓦纳大陆分裂后，瓶螺科旧世界中Pila属空中产卵的遗传基础是什么？新、旧世界的瓶螺科物种在地理隔离的环境下，通过何种分子机制平行演化出了空中产卵这一关键的陆地化特征？这些问题不仅是探究软体动物陆地化适应的分子基础，也是软体动物演化基因组学领域亟待解决的科学问题。
为此，中国海洋大学孙进教授联合香港岭南大学叶志豪博士，对瓶螺科内四个属的物种开展了系统性的研究，成功构建了瓶螺科旧世界代表种Pila celebensis和Pila pesmei的高质量基因组，并利用蛋白组学对瓶螺科物种的卵周液蛋白（PVF）组进行了全面分析。团队整合了比较基因组学、蛋白质组学等多组学分析方法，揭示了在面对干燥、渗透压以及新捕食压力时，瓶螺科新、旧世界物种在基因组水平上的动态适应与趋同演化模式，为理解无脊椎动物如何从水生向陆生过渡提供了分子基础。
图1瓶螺科物种的基因组特征
核心研究发现如下:通过构建瓶螺科旧世界Pila属两个高质量基因组，并与新世界Pomacea和Marisa属物种进行多组学比较，揭示了瓶螺科物种在地理隔离环境下，空中产卵行为在不同物种中的平行和趋同演化机制。平行演化机制在同源基因功能方面表现的较为明显，例如纤维素酶、木糖苷酶和C1q等基因家族发生了扩张，它们可能通过协同作用来支持陆地繁殖的生理需求。卵周液蛋白质组学的分析也表明，与水下产卵的物种相比，空中产卵物种的卵周液蛋白中PV1的比例显著增加，突显了其在向陆地过渡中的关键作用。尽管PV1起源于病毒水平基因转移，但其在空中产卵谱系中的演化表现出亲水性氨基酸和芳香族苯丙氨酸的显著增加，构成了卵块防御陆地胁迫的分子屏障。同时，比较基因组学的结果也观察到了显著的适应性趋同，即不同的基因组路径导向了相似的适应性结果。虽然水上产卵的两个谱系都经历了独立的染色体重排，但其染色体断裂点均趋同性地高度富集于拓扑相关结构域（TADs）内部，这可能重构了基因表达图谱以适应陆地环境。此外，介导渗透压调节的水通道蛋白（AQPs）受到了强烈的趋同正选择，这种趋同进一步延伸到了分子水平，水上产卵谱系中多个同源基因组的氨基酸理化性质上发生了一致的趋同转变。
图2瓶螺科物种基因家族的平行扩张和功能趋同
本研究阐明了瓶螺科新、旧世界空中产卵行为演化适应的“两条路径”，即基因家族相似功能的平行进化与表达图谱、功能适应和分子水平上的适应性趋同。通过整合这些不同的基因组和蛋白质组，本研究为调查生态转变的潜在机制提供了一个全面的方法学框架，此研究方法也为未来探索其他复杂演化转变（如食性转变、陆地入侵）的研究提供了补充。
图3瓶螺科物种中卵周液蛋白特征
中国海洋大学孙进教授、香港岭南大学叶志豪博士与香港浸会大学邱建文教授为该论文的共同通讯作者。中国海洋大学博士研究生周雨菲和中国科学技术大学母华伟博士为该论文的共同第一作者。本研究受到国家重点研发计划、山东省“青年泰山学者”项目、香港特别行政区研究资助局、香港青年学者计划和香港优配研究金的资助。
中国海洋大学2025级博士研究生周雨菲
